李璇吴文珊
（福建师范大学生命科学学院）
目前全世界已发现的桑科榕属植物约800种，中国约有100余种。榕树与榕小蜂共生关系的确立始于白垩纪[1]，但人们对榕-蜂共生关系的认识不足百年，最早的有关榕小蜂的记载是1916年Grandi G.对锡兰榕小蜂的研究[2]，榕-蜂共生关系的系统研究始于上世纪70年代以后[3]。我国对榕-蜂共生关系的研究比国外晚了近30年。
薜荔（Ficus pumila L.）为桑科榕属植物，雌雄异株，雌株形成雌花序，花序内生长长花柱雌花；雄株形成雄花序，花序内有短花柱的雌花（又称瘿花）和雄花。薜荔为隐头花序且雄花迟熟，依赖膜翅目（Hymenoptera）榕小蜂科（Agaonidae）的薜荔榕小蜂[Wiebesia pumilae（Hill）Wieb.]为其传粉。1986年马炜梁[4]首次发表了薜荔与薜荔榕小蜂共生关系的繁殖生物学研究结果，从此揭开了我国榕-蜂协同进化研究的历史篇章，此后，我国学者对薜荔榕小蜂的形态特征、生态习性，以及对信息素的行为反应等方面进行大量的研究[5-7]，但此间均未发现在薜荔榕果中存在非传粉小蜂，直到2008年，首次发现薜荔延腹榕小蜂（Philotrypesis sp.），它隶属于膜翅目（Hymenoptera）小蜂总科（Chalcidoidea）金小蜂科（Pteromalidae）延腹榕小蜂亚科（Sycoryctinae）佩妃延腹小蜂属（Philotrypesis）[8]。目前，全世界范围内鲜见关于非传粉榕小蜂产卵行为的报道，延腹榕小蜂亚科中仅对凯妃延腹榕小蜂（Philotrypesis cancae L.）[9-11]、佩妃延腹榕小蜂（Philotrypesispilosa Mayr）[12,13]产卵行为有过报道。
在野外，薜荔传粉小蜂一般是在9:00-15:00时集体出飞，寻找合适的榕果产卵。薜荔延腹榕小蜂的出飞时间要比薜荔传粉小蜂迟1周左右，一般在上午8:00-12:00时产卵。在室内只要有合适的榕果，它可以在任何时间产卵。薜荔延腹榕小蜂种群数量不多，很少看到在榕果上聚集产卵的现象，通常情况下多看到薜荔果上单只薜荔延腹榕小蜂在产卵，偶尔也可看到一个薜荔果上有2-3只薜荔延腹榕小蜂在产卵。薜荔延腹榕小蜂在薜荔榕果上产卵过程可分为搜索产卵位点、产卵针刺入榕果及产卵与收回产卵针三个阶段。
1.搜索产卵位点
薜荔延腹榕小蜂出蜂后，受薜荔雌花期幼果释放的挥发物的吸引飞向幼果，在果间飞行，或在果面上跳跃，寻找适合的榕果，而后，雌蜂在果面徘徊（图1A），寻找产卵位点。薜荔延腹榕小蜂并不像佩妃延腹榕小蜂[13]那样，通过触角、产卵针，以及产卵鞘末端上的感受器探寻产卵点。我们观察到薜荔延腹榕小蜂对产卵位置没有明显的选择性，它们在薜荔果面各部位的产卵机率相似（榕果苞口和果柄处除外），能倒挂在果面上产卵，有时产卵动作是突然发生的，推测它对榕果上的产卵位置可能没有特别的要求，但解剖榕果证实，薜荔延腹榕小蜂选择已有薜荔传粉小蜂幼虫的虫瘿作为产卵对象，小蜂可能花费更多的时间在搜寻适合产卵的榕果。
开始产卵时，雌蜂后足用劲向后蹬，头部向下，其上颚接近果面，腹部向上，高高抬起，腹部与头、胸部呈垂直状态（此时，前足和中足共同支撑整个身体的重量），产卵鞘在腹部延伸的第8～9节背板末端处向下折弯（图1B），而后，后足弯曲，使产卵鞘末端立与果面接触，产卵鞘折弯立于果面，此时前足、中足和后足均落在果面上，产卵针刺入点多位于一对后足之间（图1C）。薜荔延腹榕小蜂产卵的初始动作并不都是如此费劲，有时小蜂腹部向头部方向抬起至90°角，也可以轻松的将产卵鞘折弯立于果面。
2. 产卵针刺入榕果
雌蜂头部下压，胸部抬起，同时腹部带动产卵鞘往头部前倾，而下生殖板带动产卵针逐渐与腹部鞘状部（腹部第8-9节背板延伸部分）分离（图1D），产卵针渐渐刺入果壁，依靠生殖板下压，推动产卵针穿越厚厚的果托（约5-6mm厚）。小蜂通过后足的伸缩以及调整腹部前倾的角度，既能调节腹部鞘状部与产卵鞘之间的距离，也能调整产卵鞘与果面之间的角度（图1：E，F，G，H），从而调整产卵针推进的方向。当前方受阻时（薜荔果托由弹性极强的管状纤维交织成立体网格状，产卵针遇到管状纤维受阻，若刺穿管壁，管内流出的白色乳胶黏性极强，促使产卵针快速回抽），生殖板前倾回抽产卵针，调整好方向后再次向前推进，往往如此多次反复，产卵针渐次向前推进，而上抬的腹部也逐渐放平，与胸部、头部成一直线；当小蜂依靠腹部的力量将产卵针全部压入果壁内后，腹部再次上抬，产卵针回抽，产卵鞘突然弹离果面，向体后伸展开来（图1I）。之后，薜荔延腹榕小蜂通过腹部的力量，将产卵针逐渐压入果壁内。此时，下生殖板与腹部垂直，腹部、腹部鞘状部和产卵鞘连成一线，平行于果面（图1J）。
3.产卵与收回产卵针
由于薜荔延腹榕小蜂的产卵针较长，薜荔果壁厚，往往需要数次反复，产卵针才能插透果壁。即使产卵针已完全插入果内 ，也常常因为在果内没有找到合适产卵的位点（薜荔延腹榕小蜂将卵产在蛹期薜荔传粉小蜂的体内），或是薜荔延腹榕小蜂小蜂产卵后再到其它子房去产卵，它都需要全部拉出，或拉出一段产卵针后，再重新插入。因此，整个产卵过程所需时间少则数分钟，多则半小时以上，差异很大。产卵结束后，雌蜂用力伸直中足，抬高腹部，拉出一段产卵针，然后前行，逐渐地拉出整个产卵针（图1K）。而后，薜荔延腹榕小蜂用其后足的跗节清理产卵器，并将产卵针叠入产卵鞘中（图1L）。
薜荔延腹榕小蜂的产卵成功率低，影响其产卵成功的因素主要有两个方面：（1）薜荔果大，果托厚，组成薜荔果托的管状纤维弹性极强，其间还分布有大量的乳汁管[4,5,6,8]，因此，薜荔延腹榕小蜂在产卵过程中产卵针推进十分艰难，小蜂必须通过虫体各部位的协调一致，如体位的前后移动，腹部近180°的抬升旋转，下生殖板的开张与闭合，三对足，尤其是后足的弯曲与伸直，产卵鞘张弓程度，时时调整产卵针推进方向，以最佳角度和力度插入榕果。（2）佩妃延腹小蜂属的榕小蜂多为复寄生性昆虫，其产卵针末端的感受器对传粉榕小蜂生殖附腺的分泌物有较高敏感性，以确保其将卵产于已有传粉小蜂幼虫的虫瘿内[9,11,12,13]。薜荔延腹榕小蜂也是复寄生性昆虫，故其产卵时间，以及发育成熟出飞的时间均在薜荔传粉小蜂之后。薜荔延腹榕小蜂的产卵针穿越果托后，小蜂对产卵针的控制力已下降到最低点，而此时产卵针末端能否精准到达合适产卵位点是小蜂产卵成功的关键。对于果外产卵的薜荔延腹榕小蜂来说，这一探寻产卵寄主的过程无疑是颇费体力和时间的。产卵成功率低，可能是薜荔延腹榕小蜂种群数量稀少，分布狭窄的主要原因。
图1.薜荔延腹榕小蜂在薜荔果上的产卵过程
A：雌蜂在果面徘徊；B：产卵鞘上抬，准备开始产卵； C：产卵针刺入果面； DEF：产卵针逐渐从产卵鞘基部分离下插； G：产卵针完全插入果内后回抽； H：产卵针完全插入果内； I：产卵针与产卵鞘分离； J：产卵针再次全部插入果壁内，开始产卵； K：产卵结束后，雌蜂用力伸直中足，抬高腹部，拉出一段产卵针，然后前行，逐渐地拉出整个产卵针；L：拉出产卵针后，薜荔延腹榕小蜂用后足的跗节将产卵针叠入产卵鞘中。
参考文献：
[1] 马炜梁, 陈勇, 李宏庆. 榕树及其传粉者研究综述[J]. 生态学报, 1997, 17(2): 209-215.
[2] Grandi G. Contributo alla conoscenza degli Agaonini (Hymenoptera, Chalcididae) di Ceylon e dell'India[J]. Bollettino del Laboratorio di Zoologia. Portici.1916, 11:183-234.
[3] Wiebes JT. A short history of fig wasp research[J]. Gard. Bull. Straits Settlement. 1976, 29: 207-236.
[4] 马炜梁, 吴翔. 薜荔榕小蜂与薜荔的共生关系[J]. 生态学报, 1989, 9(1):9-14.
[5]罗光坦, 李宏庆, 马炜梁,等. 薜荔榕小蜂与薜荔生活期的配合[J]. 生态学杂志, 2000, 19(3):73-75.
[6]陈勇, 李宏庆, 马炜梁.薜荔榕小蜂产卵和传粉行为[J]. 昆虫学报,2003, 46(1): 35-39.
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[11] Joseph KJ. On a collection of fig insects (Chalcidoidea:Agaonidae)from French Guiana[J]. Proc. R. ent. Soc. Lond. (B), 1959, 28: 29-36.
[12] Abdurahiman UC. Observations on the oviposition behaviour in Philotrypesis pilosa Mayr (Hymenoptera: Torymidae) [J]. Proc. Svmp. Environ. Bio1. Trivandrum. 1980, 146-150.
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